Nachdem Tobi Sasuke sein Sharingan gezeigt hat, beginnt er, ihm die Wahrheit über Itachis Leben zu erzählen. Er fängt bei dem ersten Shinobi-Weltkrieg an, der maßgeblich aus einem Kampf des Uchiha-Clans gegen den Senju-Clan bestand, und darin gipfelte, dass beide einen Friedensvertrag unterzeichneten und Hashirama Senju zum ersten Hokage wurde. Madara allerdings musste eine Zurückweisung nach der anderen einstecken, nachdem auch sein eigener Clan ihm nicht dabei helfen wollte, wieder an die Macht zu gelangen. So griff er mit dem Kyuubi Hashirama an. Da er verlor, entschloss er sich, Konoha zu verlassen.
Er erzählt Sasuke weiterhin, dass von diesem Zeitpunkt an die Uchihas wie Untergebene der Senjus behandelt und ausgegrenzt wurden. Unmut und Revolution machten sich im Clan breit. Als dann auch noch der zweite Angriff des Kyuubis über Konoha hereinbrach, war das Vertrauen zu den Uchihas vollständig gebrochen, denn nur jemand mit der Macht des Sharingan kann ein Bijuu bezwingen. Die Goikenban, Danzou und der Sandaime Hokage wählten Itachi als Spion im Uchiha-Clan aus, damit sie einen bevorstehenden Putschversuch abwehren konnten, der letztendlich auch tatsächlich geplant wurde. Sasuke realisiert all dies Stück für Stück, erinnert sich an den herzlichen, liebenswerten Itachi, der er einmal war, und ist zutiefst geschockt über die Erkenntnisse.
Ein kurzer Flashback in Sasukes Kindheit, kurz nachdem seine Eltern getötet wurden, zeigt, wie er in das ausgestorbene Uchiha-Viertel geht und am Sterbeort seiner Eltern in Tränen ausbricht. Danach geht er zum geheimen Uchiha-Versteck, wo die Steintafel mit dem Geheimnis über das Mangekyou Sharingan liegt.
In der Gegenwart entfesselt Sasuke dann sein finales Jutsu: Kirin. Das losbrechende Gewitter soll Itachi im Bruchteil einer Sekunde töten, doch Itachi kann sich mit Susano'o schützen. Da Sasuke nun kein Chakra mehr hat, kann er auch dem einverleibten Orochimaru keinen Einhalt gebieten, sodass dieser in Form einer acht-köpfigen Schlange aus Sasukes Körper herausbricht und Itachi attackiert. Dieser hat aber durch Susano'o leichtes Spiel mit Orochimaru, köpft eine Schlange nach der anderen und versiegelt ihn letztendlich mit dem Schwert von Totsuka. Somit hat Sasuke nun kein Mal des Fluches mehr.
Itachi will sich nun endgültig Sasukes Augen holen, bricht aber in einen heftigen Hustanfall aus, bei dem er Blut spuckt. Dennoch schafft er es, sich zu Sasuke zu begeben, dessen letzte verzweifelte Angriffe einfach von Susano'o und Yatas Spiegel abgewehrt werden. Itachi streckt seine Finger nach Sasukes Augen aus, flüstert etwas Unverständliches, und tippt Sasuke urplötzlich lediglich an die Stirn, und fällt tot um. Zetsu kommentiert, dass der gesamte Kampf ihm seltsam vorkäme, und Itachi sich nicht natürlich verhalten habe. Er fragt sich, ob Itachi schon vor dem Kampf verletzt wurde und kann es nicht glauben, dass Itachi nun tot ist.
Nachdem Itachi im Kampf gegen seinen jüngeren Bruder tot umgefallen ist, lässt auch Sasuke sich fallen, um sich von dem anstrengenden Kampf zu erholen. Ein Lächeln ist das einzige, was er noch zustande bringt.
Derweil kämpfen Naruto und Co. immer noch gegen Tobi. Deren Attacken schaden ihm aber nicht, da sie wegen Tobis Ent-Materialisierungs-Jutsus durch ihn hindurch gehen. Als letztlich Zetsu hinzukommt und sagt, dass Sasuke gegen Itachi gewonnen hat, machen sich Tobi und Zetsu auf den Weg, um den erschöpften Sasuke zu sich zu holen. Auch das Team von Naruto hat dies vor, ist aber zu langsam: Als Naruto und seine Kameraden dort ankommen, sind Itachi und Sasuke längst verschwunden. Enttäuschung macht sich in der Gruppe breit. Als Sasuke aufwacht, ist er in einer Höhle bei Tobi. Dieser will ihm die "Wahrheit über Itachi" sagen. Als er Sasuke sein Gesicht zeigen will, um sich als Uchiha zu identifizieren und Sasuke in sein Sharingan blickt, aktiviert sich Amaterasu. Tobi zieht sich unter qualvollen Schmerzen in die Dunkelheit zurück, und löscht das Feuer auf unbekannte Art und Weise. Als er wieder ins Licht tritt, erklärt er Sasuke, dass Itachi seine Fähigkeiten auf ihn übertragen hatte, um ihn zu schützen. Sasuke glaubt ihm nichts von dem, was er sagt. Doch Zweifel keimen in ihm auf...
Sasuke gerät in ein Tsukuyomi Itachis, in dem er erleben muss, wie sein Bruder ihm ein Auge herausreißt. Kurz bevor er ihm sein zweites Auge nehmen will, durchbricht Sasuke das Gen-Jutsu und ist wieder bei Kräften. Er schafft es, Itachi mit einem Kage Shuriken no Jutsu - kombiniert mit einem Soushuriken no Jutsu - schwer am Bein zu verletzen. Danach verlegt sich der Kampf mit einigen Katon-Jutsus auf das Dach des Uchiha-Gebäudes, wo Zetsu erstaunt beobachtet, wie Itachi das legendäre Amaterasu einsetzt. Sasuke kann den endlos brennenden Flammen aber entkommen, indem er Orochimarus Wiedergeburts-Technik einsetzt. Kurz darauf schießt er ein Katon: Gouryuuka no Jutsu auf den über ihm stehenden Itachi zu, das ihn aber verfehlt. Itachi beobachtet, dass Sasuke nun kein Chakra mehr habe, und auch Zetsu sieht, dass beide Brüder bereits sehr entkräftet sind...
In dieser Folge treffen Sasuke und sein Bruder Itachi aufeinander. Bevor der Kampf beginnt, erinnert sich Itachi an seine Jugend mit Sasuke. Die erste Runde des darauf folgenden Kampfes besteht ausschließlich aus Gen-Jutsus. Während des Kampfes fragt Sasuke seinen Bruder nach dessen Helfern bei der Ausrottung des Uchiha-Clans, worauf dieser ihm von Madara Uchiha berichtet.
Itachi zeigt Sasuke mit einem Gen-Jutsu die Geschichte von Madara Uchiha: wie er mit seinen Bruder Izuna trainiert hat und wie die beiden gemeinsam das Mangekyou Sharingan erhalten haben. Außerdem zeigt er, wie Madara zum Anführer des Uchiha-Clans geworden, er schließlich erblindet ist und aus Verzweiflung seinem jüngeren Bruder die Augen herausgerissen und daraufhin das permanente Mangekyou Sharingan erhalten hat. Darauf folgend beginnt der Kampf zwischen den beiden Brüdern, während dem Itachi Sasuke, als er diesen gegen eine Wand gedrängt hat, um Vergebung bittend scheinbar das linke Auge herausreißt.
Nachdem Pain Jiraiya in einem harten Kampf besiegt und Zetsu alles mit angesehen hat, will dieser einen anderen, wichtigen Kampf ansehen. Tobi sinniert auf der Madara-Statue im Tal des Endes über Sasukes Fortschritte.
Derweil macht sich Sasuke zu einem Akatsuki-Versteck auf, um seinem langersehnten Gegner Itachi gegenüberzustehen. Er findet einen Krähendoppelgänger von ihm in einer Höhle, der lediglich Sasukes Kräfte testet, und Sasuke dann zu einem Uchiha-Versteck bestellt. Auf Team Takas Weg dorthin begegnet Sasuke einem von Narutos Schattendoppelgängern, sodass der echte nun weiß, wo Sasuke ist und in welche Richtung er will. Naruto und sein Team folgt der Spur...
Team Taka wird allerdings von Kisame aufgehalten, der nur Sasuke zu Itachi durchlassen will. Zum Zeitvertreib fordert Suigetsu ihn zum Kampf heraus.
Das Acht-Mann-Team schafft es allerdings trotzdem nicht, Sasuke einzuholen, da sie von Tobi aufgehalten werden, der sie offensichtlich zum Narren hält. Mit seiner kindischen Art tut er so, als ob er ihren Angriffen nicht ausweichen könne und hoffnungslos in der Unterzahl sei. Sein Entmaterialisierungs-Jutsu treibt Narutos Team zur Weißglut, und sie kommen nicht an ihm vorbei. Sasuke hat den echten Itachi derweil fast erreicht...
Jiraiyas Kampf gegen Pain geht weiter. Er hat zwar erkannt, dass einer von Pains Körpern genau so aussieht wie Yahiko, keiner allerdings auch nur eine entfernte Ähnlichkeit mit Nagato hat, der das Rin'negan besaß, obwohl alle das Rin'negan besitzen. Ist Pain Yahiko oder Nagato? Pain beantwortet ihm diese Frage natürlich nicht. Anstattdessen stürmt Pain mit all seinen Körpern auf ihn zu, der Dämon-Körper attackiert Jiraiya mit seinen Raketen, doch Jiraiya kann allem ausweichen.
Um ihre Zahl zu dezimieren, zieht er den Animalisch-Körper in einen Säure-Frosch, in dem er ihn töten kann. Dabei löst sich jedoch das Stirnband des Körpers, und eine markante Narbe kommt zum Vorschein. Jiraiya erkennt, dass er diesen Fuuma-Shinobi bereits einmal getroffen hat, und realisiert, dass dieser Körper doch nicht Nagato sein kann. Um seine Theorie zu beweisen, muss er wieder an die Oberfläche zu den anderen Pains gehen...
Dort angekommen bestätigt sich auch sofort, was er vermutet hatte: Jeder der Körper ist eine Person, die Jiraiya auf seiner großen Reise bereits getroffen hatte. Das lässt ihn das Geheimnis um Pain lösen, doch der Dämon-Körper greift ihn überraschend an und zertrümmert Jiraiya seine Stimmbänder. Sofort darauf springen die anderen Pains auf ihn zu und pfählen ihn mit schwarzen Chakra-Konduktor-Stäben auf. Jiraiya wird ohnmächtig.
Hat er versagt? Ist alles, was er in seinem Leben getan hat, nur ein lächerlicher Witz gewesen? So will Jiraiya nicht sterben. In Gedanken an Naruto, der niemals aufgibt, nimmt sich auch Jiraiya dieses Ziel zu Herzen und kämpft sich wieder zu den Lebenden zurück. Da Pain sich bereits aufgemacht hat, den Kampfplatz zu verlassen, hat Jiraiya noch Zeit, das kodierte Geheimnis über Pain in Fukasakus Rücken einzubrennen. So stirbt Jiraiya doch noch ehrenvoll, und kann glücklich diese Welt verlassen, nachdem ihm ein perfekter Titel für sein neues Buch eingefallen ist: Die Geschichte des Uzumaki Naruto
Jiraiya erfährt von Ryuusui, wo sich Pain aufhalten soll, und macht sich auf den Weg. Allerdings ist ihm Konan auf die Schliche gekommen, und sie unterrichtet Pain von Jiraiyas Anwesenheit. Konan stellt sich Jiraiya in einem kurzen Kampf, und schnell ist auch Pain anwesend. Jiraiya erinnert sich schnell an seine zwei ehemaligen Schüler: Konan und Nagato, den er an dessen Rin'negan erkennt. Auf die Frage, wo der dritte, Yahiko sei, schlussfolgert Jiraiya selber, dass er bereits tot ist.
Er fragt Nagato, was sein Ziel sei, und warum beide Akatsuki beigetreten wären. Nagato antwortet, dass er dem andauernden Krieg auf der Welt ein Ende setzen will. Mithilfe aller Bijuu sollen Waffen erschaffen werden, die von mehreren Dörfern auch eingesetzt werden. Mit dieser Zerstörungskraft aber werden die Anwender merken, was Schmerz ist, und von da an keinen Krieg mehr führen. Der Kampf beginnt...
Der große Kampf gegen Pain beginnt für Jiraiya mit einer langen Auseinandersetzung mit diversen Beschwörungen des animalischen Körpers von Pain. Zwar kann Gamaken Jiraiya gute Unterstützung leisten, doch Pains Hund vervielfacht sich immer wieder, nachdem einer ausgeschaltet wurde. Jiraiya faltet derweil die Hände zusammen und kündigt an, dass er beide so lassen muss, damit er "die zwei großen Weisen" heraufbeschwören kann. Jiraiya und Gamaken stellen sich so gegen Pains Hund, dem Vogel, dem Nashorn und seinem Stier, bis Gamaken nicht mehr kampffähig ist und Jiraiya ihn in die Krötenwelt zurückschickt. Genau zu diesem Zeitpunkt hat Jiraiya die Beschwörung abgeschlossen und kann sie rufen: Fukasaku und Shima. Mit beiden fusioniert er sofort und befindet sich von da an im Sennin Moodo. Shima hält eine Technik bereit, mit der sie das unsichtbare Chamäleon von Pain enttarnen kann. Somit kann Fukasaku es ausschalten. Doch dann beschwört Pain zwei Menschen - den Mensch-Körper und den Hungriger-Geist-Körper...
Jiraiya hat erfolgreich Amegakure infiltriert. Zuerst durchstreift er die Stadt ein wenig und gibt sich als Schreiber für ein Essensmagazin oder für einen Söldner aus, um Infos über Hanzou Salamander zu bekommen, den er für den Anführer des Dorfes hält. Schnell erfährt er jedoch, dass es ein gewisser Pain ist, der die Kontrolle über die Stadt hat. Dieser wird darüber hinaus als Gott angesehen. Von einer jungen Frau in einem seiner Lieblingsclubs erfährt Jiraiya dann von einem potentiellen Informations-Lieferanten: Ryuusui. Diesen fängt er mitsamt seines Weggefährtens Yuudachi in einem Frosch Mise Gama, um beide dort auszufragen. Er erfährt von Ryuusui, wo sich Pain aufhalten soll, und macht sich auf den Weg...
Jiraiya erfährt von Ryuusui, wo sich Pain aufhalten soll, und macht sich auf den Weg. Allerdings ist ihm Konan auf die Schliche gekommen, und sie unterrichtet Pain von Jiraiyas Anwesenheit. Konan stellt sich Jiraiya in einem kurzen Kampf, und schnell ist auch Pain anwesend. Jiraiya erinnert sich schnell an seine zwei ehemaligen Schüler: Konan und Nagato, den er an dessen Rin'negan erkennt. Auf die Frage, wo der dritte, Yahiko sei, schlussfolgert Jiraiya selber, dass er bereits tot ist.
Er fragt Nagato, was sein Ziel sei, und warum beide Akatsuki beigetreten wären. Nagato antwortet, dass er dem andauernden Krieg auf der Welt ein Ende setzen will. Mithilfe aller Bijuu sollen Waffen erschaffen werden, die von mehreren Dörfern auch eingesetzt werden. Mit dieser Zerstörungskraft aber werden die Anwender merken, was Schmerz ist, und von da an keinen Krieg mehr führen. Der Kampf beginnt...
Die Episode spielt in der Vergangenheit. Der Junge Jiariya hat gerade mehr oder weniger die Glöckchen Prüfung bei seinem Sensai Sarutobi abgeschlossen. Da sie aber nicht wirklich bestanden hat zeigt ihm Sarutobi das Jutsu des vertrauten Geistes. Jiraiya versucht es auch, hat jedoch keinen Vertrag abgeschlossen worauf er in der Welt die Welt der Frösche, dem Myouboku Berg, gezogen wird. Dort hilft er dem jungen Gamabunta bei einem Kampf und erfährt später vom Oogamasennin sein Schicksal durch die Welt zu reisen und einen zu Schüler zu finden der entweder eine große Revolution oder Frieden in die Welt bringt. Jiraiya trainierte seither in der Welt der Frösche und seiner eigenen bis er zur seiner ersten Reise aufbrach. Auf dieser Reise begegnete er vielen verschiedenen Ninjas doch keinen von ihnen schien der Schüler zu sein den er suchte. Als er wieder in sein Dorf zurückkehrte begann gerade der 3. Shinobi Weltkrieg bei dem er Tsunade und Orochimaru Seite an Seite für ihr Dorf kämpfen sollten.
Team Hebi flieht aus dem Dorf indem sie sich befinden da Karin die Konoha Ninjas spürt. Um ihre Spur zu verwischen nimmt sie etwas von Sasukes Stoff teilt diesen und lässt einige Tiere von Juugo damit herumlaufen. Naruto setzt die Schattendoppelgänger ein um verschiedene Richtungen auszuspähen doch trifft er dann allein im Wald auf Itachi der mit ihm reden will. Derweil kommt Jiraiya nach Konoha und will mit Tsunade reden. Beide gehen in eine Gaststätte wo Jiraiya erzählt dass er glaubt zu wissen wo sich der Anführer von Akatuski aufhält in Amegakure. Jiraiya will dorthin aufbrechen doch findet Tsunade dass dies viel zu gefährlich ist und sie nicht auch noch Jiraiya verlieren will. Später am Abend schwelgen beide in Erinnerungen wobei auch Naruto Gesprächsthema wird der optisch seinem Vater Minato ähnelt aber vom Charakter und vom Nin-Jutsu-Styl ganz nach seiner Mutter kommt. Nachdem sie genug geredet haben verlässt Jiraiya Konoha um sich nach Amegakure zu schleichen, Tsunade schaut ihn dabei mit Tränen, in den Augen, hinterher.
Nachdem Suigestu die Explosion gesehen hat, nutzt er eine Schriftrolle sowie auch Sasukes Blut, um eine Schlangenbeschwörung zu vollziehen. Dabei erscheint Manda, der halb verbrannt ist. Sasuke hatte ihn mit dem Sharingan unter Kontrolle gebracht, sich in dessen Bauch versteckt und dann ein Jutsu zum Verschwinden in eine andere Dimension benutzt. Doch hatte Sasuke trotzdem etwas von der Explosion abbekommen, weshalb er sich mit seinem Team in einem Hotel erstmal ausruht. Die Ninja-Hunde von Kakashi haben leider die Spur von Sasuke verloren, weshalb Kiba die Führung übernimmt, da seine Sinne sogar noch besser sind als die der Ninja-Hunde. Zetsu berichtet vom Tod Deidaras sowie dem wahrscheinlichem Tod von Sasuke und Tobi. Doch Itachi glaubt nicht, dass sein Bruder tot ist. Nach der Besprechung der Akatsuki-Mitglieder erhalten Pain und Konan in Amegakure vom wahren Anführer von Akatsuki den Auftrag, den 9-Schwänzigen jetzt zu fangen. Der Anführer meint, sie wären ihrem Ziel schon sehr nah. Er tritt aus dem Schatten hervor und man erkennt: es ist Tobi! Dieser meint, die Welt würde schon bald die wahre Macht des Sharingans, die Macht von ihm, Madara Uchiha, sehen. Kurz darauf verschwindet er im Nichts.
Deidara lässt seine C4 Bombe hochgehen, die aus vielen mikroskopischen Bomben besteht, die in den Feind eindringen und ihn so von innen heraus zerstören. Sasuke kann jedoch angriff mit seinem Sharingan sehen und entkommen. Auch Deidaras 2ter Versuch schlägt fehl. Am Ende sind beide ziemlich angeschlagen und haben viel Chakra verbraucht. Da Sasukes Augen aber immer noch keine Angst zeigen, genauso sind wie Itachis und somit seine Kunst nicht würdigen greift Deidara zu seinem letzten Mittel. Er öffnet einen weiteren Mund auf seiner Brust und füttert diesen mit Lehm. Deidara erklärt dass er sich nun selbst in die Luft jagt und so zur seinem Meisterwerk wahrer Kunst wird und die Explosion sich über 10 km ausstreckt womit Sasuke nicht mehr rechtzeitig fliehen kann. Kurz nachdem Deidaras dies gesagt hat passiert es auch schon und eine gewaltige Explosion ist zu sehen.
Es kommt zum Kampf zwischen Deidara und Sasuke. Deidara versucht Sasuke erst mit einigen C1-Bomben auszutesten. Als Sasuke diese aber besiegt stellt Deidara seinen C2-Drachen her. Mit diesem greift er Sasuke aus der Luft an, während Tobi einige Minen im Boden versteckte. Sasuke nutzt die Kraft vom Mal des Fluches und verliert in seiner Dämonen-Form einen Flügel doch schafft er es trotzdem Deidaras Drachen zu besiegen und ihn auf seine eigenen Minen zu werfen. Deidara erinnert das ganze an seine erste Begegnung mit Itachi und wie dieser ihn besiegte. Deidara will nicht erneut gegen das Sharingan verlieren und stellt aus seinen Lehm-Jutsus seine stärkste Bombe her: C4!
Das 8-Mann Team von Konoha teilt sich in mehrere Gruppen auf um so effektiver nach Sasuke suchen zu können. Auch Sasuke teilt sein Team auf um so an Informationen über Itachi ran zu kommen. Derweil machen sich Deidara und Tobi auf entweder Naruto oder Sasuke zu finden, je nachdem wer ihnen zuerst über den Weg läuft. Naruto, Yamato und Hinata treffen jedoch auf Kabuto der ihnen ein Buch über die Mitglieder von Akatsuki übergibt und zeigt dass er sich Orochimarus Gene implantiert hat um seinen ehemaligen Meister zu übertreffen. Mit den Worten dass er schon bald zurückkehren wird um gegen Sasuke und Naruto zu kämpfen, verschwindet Kabuto auch schon wieder. Währenddessen wird Sasuke von Deidara und Tobi angegriffen.
Itachi und Kisame haben gerade den Jinchuuriki des 4-Schwänzigen gefangen als sie von den anderen Akatsuki-Mitgliedern gerufen werden. Die Akatsuki-Mitglieder unterhalten sich über den Verlust von Hidan und Kakuzu sowie auch über den Tod von Orochimaru. Als erklärt wird dass es Sasuke war der Orochimaru besiegte will Deidara diesen besiegen, da er ursprünglich Orochimaru töten wollte. Pain warnt Itachi und Kisame dass Sasuke sich Unterstützung von Suigetsu, der Wiedergeburt Zabuzas, und Juugo geholt hat. Danach wollen die Mitglieder mit der Versieglung des 3- und 4-Schwänzigen beginnen. Währenddessen versorgen sich Sasuke und sein Team in einer alten Stadt mit neuer Ausrüstung um für den Kampf mit Itachi vorbereitet zu sein. Derweil in Konoha machen sich Team Kakashi, mit der Unterstützung von Hinata, Kiba und Shino, auf Itachi zu suchen, um so Sasuke zu finden.
